La farfalla che si finge formica: il ruolo del microbiota

Il microbiota e la farfalla

Quando pensiamo a un essere vivente possiamo immaginarlo come un individuo che intraprende una ricca rete di relazioni con gli altri organismi che lo circondano. Dal punto di vista evolutivo, molto spesso, la capacità di interagire con individui della stessa specie o di specie diverse riflette una strategia di sopravvivenza. Un esempio chiaro è dato dalla simbiosi. In questo tipo di interazione, uno o entrambi gli organismi contraenti possono trarre un beneficio, come nel caso dei licheni, oppure uno dei due può subire un notevole danno biologico, come nel caso del parassitismo. In ogni caso, un aspetto essenziale di questa interazione è la capacità di comunicazione, che può innescare e controllare le risposte biologiche specifiche alla base di una simbiosi.

Numerosi studi hanno evidenziato che i batteri giocano un ruolo sorprendente nella comunicazione interspecifica a sostegno del mutualismo o del parassitismo. Ne sono alcuni esempi la simbiosi mutualistica tra batteri rizobi e piante leguminose o quella tra insetti e batteri. Negli insetti, i batteri simbionti modulano molti processi, tra cui nutrizione, sviluppo, comportamenti sociali e sessuali. In questo modo, rendono possibile la conquista di nuove nicchie ecologiche e favoriscono l’evoluzione di tali insetti.

La simbiosi tra farfalla e formica ed il ruolo del microbiota

Un interessante esempio di parassitismo è quella che si instaura tra la farfalla del genere “Maculinea” e la formica del genere “Myrmica” (Fig. 1). Si tratta di una interazione “obbligata”, in quanto il ciclo vitale di Maculinea dipende strettamente da Myrmica. Le formiche “adottano” le larve di Maculinea che, con la secrezione di prodotti zuccherini e/o la generazione di specifici richiami sonori, ingannano le formiche e si lasciano trasportare nel loro nido. Qui potranno essere nutrite dalle operaie e potranno cibarsi delle stesse uova di Myrmica, comportandosi da originali parassiti!

Ma come è possibile che accada ciò?

Il ruolo del microbiota nella vita degli insetti

Una condizione comune a tutti gli insetti riguarda la possibilità di essere colonizzati da una vasta comunità microbica, tanto da essere considerati entità multiorganismiche. Spesso i microrganismi giocano un ruolo fondamentale nella crescita e nello sviluppo di molte specie di insetti. Ad esempio, i batteri contribuiscono alla nutrizione, digestione e riproduzione dell’ospite, nonchè alla difesa nei confronti di patogeni mediante secrezioni tossiche o modificandone il sistema immunitario.

Solitamente esoscheletro (cuticola), intestino ed emocele rappresentano habitat ideali per la permanenza del microbiota, che costituisce dall’1-10% della biomassa dell’insetto. Il comparto intestinale è quello preferito dalla maggior parte dei microrganismi colonizzanti insetti, in quanto fornisce loro nutrienti e protezione da molteplici stress ambientali. Inoltre, a causa dell’assenza di enzimi digestivi che potrebbero comprometterne la persistenza, l’ileo è considerato l’ambiente più adatto alla vita del microbiota.

Pertanto, la possibilità che i microrganismi simbionti che colonizzano farfalle e formiche possano influenzare questa interazione ospite-parassita ha recentemente portato all’attenzione dei ricercatori lo studio del microbiota degli insetti.

L’inganno di Maculinea alcon: l’asso nella manica è il microbiota!

In un recente caso studio è stato caratterizzato il microbiota dei diversi stadi vitali della farfalla Maculinea alcon e della sua formica adottiva Myrmica scabrinodis. Ma prima ripercorriamo le tappe del ciclo vitale della nostra farfalla (Fig. 2)!

Le femmine gravide di M. alcon depongono le loro uova sulle gemme ancora chiuse di Gentiana pneumonanthe. Al momento della schiusa inizia lo stadio fitofago della larva, che si reca all’interno del fiore in via di sviluppo, nutrendosi dei suoi ovari. Trascorse circa due settimane, durante le quali si accresce in dimensioni e realizza ben tre mute (stadio vitale intermedio), la larva al quarto stadio emerge dal germoglio e si lascia cadere al suolo, dove una formica di Myrmica la potrà raccogliere e portare nel suo nido. La larva di Maculinea potrà completare il suo sviluppo, alimentata dal cibo rigurgitato delle formiche operaie, ovvero per trofallassi, o nutrendosi delle stesse uova di formica (stadio vitale carnivoro). Dopo aver completato la transizione allo stadio di “pupa”, le farfalle adulte possono emergere dal nido e completare lo sfarfallamento.

I risultati dello studio: l’analisi metagenomica

Grazie all’approccio di sequenziamento metagenomico 16S è stato possibile evidenziare che lo sviluppo larvale di M. alcon è associato a cambiamenti significativi nella struttura e nelle funzioni del microbiota della farfalla (Fig. 3).

In particolare, gli Alfaproteobatteri dominavano il microbiota di M. alcon durante gli stadi fitofago e intermedio, mentre i Gammaproteobatteri erano predominanti nello stadio vitale carnivoro. Inoltre, sono stati evidenziati cambiamenti nei pathway biochimici predominanti durante lo sviluppo larvale. Tali cambiamenti sembrerebbero rispecchiare una diversa capacità di digerire carboidrati (stadio fitofago) o proteine ​(stadio carnivoro) e di metabolizzare i carboidrati cuticolari.

Tra gli endosimbionti obbligati intracellulari è stato osservato un aumento dell’abbondanza di Rickettsiella (Gammaproteobatteri) durante lo sviluppo larvale e una parallela diminuzione dell’abbondanza di Wolbachia (Alfaproteobatteri). Tali microbi potrebbero essere associati alla transizione del colore larvale dal rosso (stadio intermedio) al verde/giallo (stadio carnivoro). Considerando che le formiche hanno un sistema di visione dei colori dicromatico insensibile alla luce rossa, il cambiamento di colore faciliterebbe l’integrazione delle larve di M. alcon nelle colonie di formiche ospitanti.

Un altro pattern caratteristico è rappresentato dalla dinamica di batteri del genere Serratia in tutti gli stadi larvali di Ma. alcon e nelle formiche ospiti My. scabrinodis. In particolare, i livelli di Serratia marcescens e Serratia entomophila, ampiamente abbondanti nello stadio larvale fitofago, diminuivano progressivamente in quello intermedio e carnivoro. Curiosamente, questi batteri producono pirazine volatili utilizzate come feromoni dalle formiche.

Pertanto, l’abbondanza di S. marcescens e S. entomophila negli stadi fitofago e intermedio, coerente con la dieta condotta dalle larve di farfalla ai primi stadi, può svolgere un ruolo specifico nella produzione di pirazine ingannevoli. Dunque, tali composti organici volatili faciliterebbero il riconoscimento delle larve di M. alcon nell’adozione da parte delle formiche. In questo modo, le larve di M. alcon avviano una strategia di mimesi chimica che risulta cruciale per la loro sopravvivenza.

Il microbiota: una forza evolutiva

La composizione e la variazione della comunità microbica durante lo sviluppo larvale di M. alcon suggeriscono un ruolo ancora poco esplorato dei batteri colonizzanti insetti.

Come emerso dallo studio, tali simbionti sembrerebbero guidare sia il passaggio da una dieta fitofaga a una onnivora, sia il mimetismo chimico. Probabilmente, la dieta condotta dai Lepidotteri influenza la ricchezza e la composizione della comunità batterica intestinale. Nel dettaglio, il diverso apporto chimico-nutrizionale tra larve e adulti dello stesso ospite potrebbe selezionare le categorie microbiche più adatte a crescere in ciascuno stadio vitale. Parallelamente, una particolare categoria microbica potrebbe aiutare l’ospite a utilizzare risorse specifiche in una determinata fase di vita. In particolare, i batteri influenzerebbero la segnalazione chimica con l’emissione di composti volatili o il metabolismo di carboidrati cuticolari tipici della formica ospite.

In conclusione, tali evidenze suggeriscono la necessità di considerare la struttura e la funzione del microbiota degli insetti come una potenziale forza evolutiva che modella interazioni complesse e multitrofiche, con l’obiettivo finale di contribuire alla loro conservazione, che è una priorità nel caso delle farfalle del genere Maculinea.

Fonti

• Di Salvo, M., Calcagnile, M., Talà, A., Tredici, S. M., Maffei, M. E., Schönrogge, K., … & Alifano, P. (2019). The microbiome of the Maculinea-Myrmica host-parasite interaction. Scientific reports, 9(1), 1-10.
• Calcagnile, M., Tredici, S. M., Talà, A., & Alifano, P. (2019). Bacterial semiochemicals and transkingdom interactions with insects and plants. Insects, 10(12), 441.
• Douglas, A. E. (2015). Multiorganismal insects: diversity and function of resident microorganisms. Annual Review of Entomology, 60, 17-34.
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Crediti immagini

• Figura 1: https://cordis.europa.eu/docs/news/images/2008-01/20080104_1.jpg
• Immagine in evidenza: https://antyscience.wordpress.com/2013/08/16/queen-songs-exploited/
• Figura 2: modificata da https://florencedellerie.over-blog.com/
• Figura 3: https://doi.org/10.3390/insects10120441