Biofilm marini: una seconda pelle per gli organismi marini

Cosa sono i biofilm?

I biofilm marini batterici sono comunità microbiche che aderiscono ad una superficie inerte, o ad un tessuto, incluse in una matrice complessa.
La loro formazione include diverse fasi: batteri planctonici aderiscono ad una superficie, formano una microcolonia e producono una matrice polimerica attorno al biofilm. (Fig.1)
Dopodichè, una volta terminato il processo, il biofilm libera cellule batteriche in grado di colonizzare ulteriori nicchie dove si formeranno nuovi biofilm.
Essi rappresentano una tipica modalità di crescita batterica, conferendo molti vantaggi, tra cui la capacità di resistere a condizioni ambientali avverse e un aumento della resistenza ad antibiotici e biocidi.
Inoltre i biofilm batterici proteggono le comunità batteriche da danni meccanici e chimici esterni.

Processo di formazione di un biofilm (marino).
Figura 1 – Processo di formazione di un biofilm, in cui possiamo notare: il substrato (in basso) su cui aderirà la comunità microbica.
Segue (a destra) il processo di proliferazione della colonia e di formazione della matrice polimerica extracellulare (EPS) che rivestirà il biofilm.

I microrganismi appaiono differenti, se osservati, in infezioni mediate da biofilm poiché sono localizzati vicini gli uni agli altri. Sono inoltre circondati da questa matrice contenente: esopolisaccaridi, proteine, acidi nucleici e detriti batterici.
In aggiunta secondo studi trascrittomici, i biofilm presentano una bassa attività metabolica con una sovraregolazione dei geni necessari per la crescità anaerobica, sotto il controllo del processo di quorum sensing.
Inoltre, nel caso specifico di infezioni, in particolar modo umane, coadiuvano i processi di infiammazione e danneggiamento tissutale, ponendo in difficoltà il sistema immunitario dell’ospite.

I biofilm marini

Grazie all’avanzamento scientifico, nuovi metodi di campionamento, nuove tecniche di analisi e necessità di conoscere al meglio il vasto mondo sommerso, il microbioma marino è al centro dell’attenzione mondiale e soggetto a continui studi.
I microrganismi sono fondamentali per la salute e la resilienza dell’ecosistema marino, per il loro ruolo fondamentale nei cicli biogeochimici e per le interazioni con altri organismi. (Fig.2)
In particolar modo, le interazioni sulle superfici, ovvero formazioni di biofilm, possono apportare diversi vantaggi ecologici; protezione ambientale, incremento dell’accessibilità a nuove fonti di nutrienti e opportunità di interazione fra organismi.

Esempio di biofilm marino algale.
Figura 2 – Immagine di microscopia elettronica a scansione (SEM) che mostra la superficie semi incrostata di Fucus vesiculosus con aree coperte e non coperte dal tessuto del biofilm. A sinistra possiamo notare cellule algali (a) in cui si interpongo alcuni batteri cocciformi (freccia). A destra sono presenti invece molti più batteri cocciformi e filamenti che ricoprono la superficie cellulare. Scala= 5 μm.


Le associazioni microbiche, possono essere: dannose (bio-incrostazioni, bio-corrosione), benefiche o neutre.
Generalmente la composizione dei biofilm microbici marini, si differenzia in base alle caratteristiche dell’acqua in cui si sviluppa e può essere influenzata dalla località e dal tipo di substrato.
Proprio questa variabilità dipendente dal substrato, ha permesso di dimostrate in alcuni casi che, esistono alcune specie specifiche che crescono su determinati organismi.

Epibiosi

La superficie esterna degli organismi marini spesso rappresenta un’interfaccia di scambio attiva fra ospite e biofilm.
Questi ultimi quando si insediano su superfici viventi presentano la capacità di influenzare:

  1. I flussi di informazione tra ospite e ambiente.
  2. Il flusso di energia
  3. Il flusso di materia

Comprendiamo da questi 3 fondamentali punti, come abbiano un elevato potenziale ecologico, in grado quindi di modulare le relazioni abiotiche e biotiche dell’ospite.
Molti studi presentano come oggetto l’influenza ecologica dei biofilm marini (epibiotici); presentano in particolar modo un enorme potenziale nel ridurre l’accesso dell’ospite a fonti naturali fondamentali, quali ad esempio: luce, gas, nutrienti.
Inoltre modulano le interazioni dei microrganismi con altri “foulers” (organismi incrostanti), consumatori o patogeni.
Questi effetti possono portare a cambiamenti anche degli ambienti circostanti.

Esemplare di organismo marino ed interazione con biofilm.
Figura 3 – Un esemplare di Bithynia tentaculata che si nutre di biofilm a sua volta ricoperta da biofilm.

Di norma, in ambiente marino, la superficie esterna ricopre un ruolo fondamentale per gli organismi. Attraverso di essa avvengono come abbiamo già detto la maggior parte degli scambi fisiologici, come ad esempio la respirazione, il rilascio di prodotti di scarto del metabolismo, assorbimento di irradiazioni, nutrienti, gas, etc.
Le stesse interazioni fra ospite/parassita o anche fra preda/predatore, sono collegate e controllate spesso da proprietà tipiche delle superficie corporee degli organismi stessi.
L’associazione, non trofica, tra l’ospite (basibionte) e l’epibionte (organismo che cresce su di esso) è chiamata epibiosi.
L’epibiosi microbica è alla base della formazione di biofilm marini microbici.

Tipi di interazioni

La concentrazione delle varie forme di vita, può variare in base alla stagione, alle condizioni ambientali e alla profondità, raggiungendo una densità (per ml di acqua di mare) di 106 per i batteri, 103 per le microalghe e percentuali variabili per altri vari organismi (spesso macrorganismi).
Le conseguenze dannose per l’ospite possono essere varie, tra cui, l’aumento del peso e dell’attrito, scambi trans-epiteliali impediti, colori, odori e contorni alterati.
Questi fenomeni si traducono in:

  • Perdita della galleggiabilità
  • Impedimenti nella mobilità
  • Problemi di accoppiamento

Si pensa che questi cambiamenti siano il motore della forza evolutiva che porta allo sviluppo di strategie anti-fouling (anti-incrostamento).
Dopotutto, fino al decennio scorso, i biofilm marini microbici non erano oggetto di molti studi, per svariati motivi tra cui la minor presenza di questa tipologia di bio-rivestimento, la mancanza di tecniche molecolari adatte, l’alta variabilità e dinamicità di questo bio-fenomeno.

Sommario degli effetti dei biofilm marini sugli ospiti.
Figura 4 – Sommario dell’impatto dei biofilm marini sugli ospiti con effetti variabili (dannosi o benefici) in base alla natura dell’epibionte, dal tipo di interazione e dal tipo di condizioni di sviluppo ambientale.

I batteri planctonici (forma libera), che compongono in colonia il biofilm, sono attratti da fonti di materia organica.
Inoltre, secondo alcuni studi, se comparati alla loro forma di vita planctonica, sono più densamente aggregati di circa 1-2 ordini di grandezza, comunicano più intensamente, mostrano un elevata attività enzimatica, crescita e produzione, e adoperano un trasferimento genico orizzontale più intenso. (Fig.4)
Risultano inoltre più propensi alla predazione e all’infezione.
In aggiunta, sembrano capaci di modulare (ridurre, incrementare e selezionare) il reclutamento di altri batteri, diatomee, funghi, larve o spore.

Biofilm marini microbici su organismi animali

Probabilmente non esistono organismi marini la cui superficie sia libera da batteri epibiotici, solo alcuni di essi come alcune Ascidie coloniali appartenenti alla famiglia dei Didemnidi presentano una superficie sterile, gli altri sono provvisti di biofilm marini, di variabile densità e composizione.

Il fenomeno di microbio-incrostazione porta in primo luogo, alla sostituzione dell’epidermide dell’ospite, con un nuovo “tessuto”, funzionalmente differente e inoltre rappresentante l’unica interfaccia funzionale tra ospite e ambiente.
Le cellule microbiche del biofilm, interagiscono con tutte le altre, scambiando metaboliti e informazioni, si moltiplicano e producono propaguli (definiti dispersori), quando le condizioni interne o esterne peggiorano. Le cellule in biofilm, non condividono ovviamente lo stesso genoma, se appartenenti a specie diverse, quindi ognuna di esse darà origine a differenti prodotti, spesso funzionalmente identici.

Spesso, i microrganismi associati ad animali, differiscono in base alla posizione di questi nella colonna d’acqua,e l’associazione che gli animali stessi possono avere con ulteriori substrati.
Molte delle ricerche sui biofilm marini microbici, si basano sullo studio di spugne e dei microrganismi ad esse associati.
E’ stato dimostrato come la composizione di alcune comunità microbiche possa rimanere costante, come nel caso di alcuni Poriferi, o variare in base a diversi fattori in altri animali dello stesso genere.

In generale, la composizione di comunità batteriche epibiotiche associate ai microrganismi, è influenzata da fattori climatici.
Alcuni particolari batteri sono specificamente e persistentemente associati con animali marini, e non sono presenti in forma libera nella colonna d’acqua o in altri animali (dimostrazione della specificità di interazione).
Per esempio, la specie batterica Candidatus Endobugula sertula,è specificamente associata alle larve di briozoi appartenenti alla specie Bugula neritina (Fig.5) e le protegge dai pesci predatori (attraverso la produzione di sostanze tossiche).

Figura 5 – Esemplare di Bugula neritina

Alcuni esempi di biofilm marini

Alcuni studi, hanno evidenziato come in alcuni casi questi batteri epibiontici siano trasmessi tramite gameti o larve dagli adulti (batteri Bacillus sp. associati alla spugna Ircinia fusca in figura 6).

Ircina fusca
Figura 6 – Esemplare di Ircinia fusca

In altri casi invece, l’interazione fra le varie fasi vitali dell’organismo garantiscono la colonizzazione batterica e la formazione del biofilm marino (nel caso di alcuni coralli come Acropora palmata (Fig.7), A. cervicornis A. humilis, etc.)

Figura 7 – Acropora palmata

Conclusioni

Infine, è stata verificata la densità media di microrganismi su diversi organismi, dalle spugne (che presentano superfici sterili o completamente incrostate), ai coralli (che possono presentare basse concentrazioni di batteri epibiotici o alte concentrazioni di questi ultimi).
E’ stato dimostrato come anche su carapaci di animali di varia natura l’interazione con il biofilm batterico sia fondamentale per la comparsa di tecniche anti-incrostamento utili a prevenire il decadimento dei carapaci stessi.
In conclusione la presenza dei microrganismi, migliora il tenore di vita di alcuni animali marini, mentre in alcuni casi può portare a svantaggi.
Attualmente sono in corso studi su come lo sviluppo di biofilm marini batterici, possa influenzare e prevenire la formazione di incrostazioni, in particolar modo applicando queste innovazioni e studi su materiale di origine antropica.

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Francesco Centorrino

Sono Francesco Centorrino, creatore ed amministratore di Microbiologia Italia, primo sito di divulgazione microbiologica in Italia. Sono laureato in biologia e molto appassionato di tecnologia, cinema, scienza e fantascienza. Sono Siciliano ma vivo e lavoro in Basilicata come analista di laboratorio microbiologico presso una nota azienda farmaceutica. Ho creato il portale di Microbiologia Italia per condividere conoscenza ed informazioni a chiunque fosse interessato a questa bellissima scienza. Potete trovare tutti i miei contatti al seguente link: https://linktr.ee/fcentorrino.

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