Sclerotinia sclerotiorum

Caratteristiche

Sclerotinia sclerotiorum (chiamata anche Hymenoscyphus sclerotiorum, Peziza sclerotiorum, Sclerotinia libertiana, Sclerotium varium e Whetzelinia sclerotiorum ) è un fungo fitopatogeno appartenente al phylum degli Ascomiceti, vive nel suolo ed è responsabile della malattia chiamata muffa bianca; è distribuito in ogni parte del globo e colpisce in maniera significativa una vasta gamma di piante (circa 400 specie), incluse soia, girasole, colza, pomodoro, leguminose, cucurbitacee ed ombrellifere (Fig. 1). È in grado di generare sclerozi (raggruppamenti di ife) melanizzati che contribuiscono alla sua resistenza alla degradazione fisica, chimica e biologica, e che permettono la sua sopravvivenza a lungo termine allo stato latente nel terriccio o sui residui vegetali (fino a nove o dieci anni).

Figura 1 – Colonie di S. sclerotiorum sul girasole (A) e sul fagiolo (B) — *Figura 1 – Colonie di* S. sclerotiorum sul girasole (A) e sul fagiolo (B) [Fonti: gd.eppo.int/ e en.wikipedia.org]

Adattamento ambientale

Questo micete prolifera in ambienti umidi e freschi, dove vengono effettuate irrigazioni frequenti e in cui si verificano diminuzioni delle temperature. In condizioni di umidità produce un micelio abbondante, con cui riesce a colonizzare quasi ogni tessuti della pianta. Le sue temperature ottimali di crescita sono tra 15 e 21 °C e, come molti funghi, predilige le zone ombrose rispetto a quelle esposte direttamente alla luce del sole. Nei territori in cui avviene l’alternanza di periodi aridi e umidi, gli sclerozi presenti sulla superficie del suolo perdono la loro vitalità.

S. sclerotiorum sopravvive sui tessuti infetti, nel terreno e sulle piante vive, colpisce le piantine, le piante mature e i frutti, sia nei campi che nelle dispense, dove può diffondersi rapidamente da pianta a pianta e attraverso i raccolti. Alcuni raccolti che vengono infettati più comunemente sono la soia, i fagioli verdi, gli arachidi, i girasoli e la canola.

Conseguenze socio-economiche

La putrefazione degli steli da parte del fungo può causare grandi perdite nelle regioni temperate, soprattutto durante le stagioni in cui c’è un aumento dell’umidità. Secondo un’analisi effettuata sulla produzione di soia tra il 1996 e il 2009 negli Stati Uniti d’America, S. sclerotiorum provocò una riduzione delle rese che oltrepassava i dieci milioni di staia (bushel in inglese, unità di misura di capacità per prodotti aridi e liquidi, usata nei paesi anglosassoni). C’è da sottolineare che in quel periodo le infezioni arrecate da tale micete rappresentavano la seconda malattia più problematica negli Stati Uniti, comparata con le altre 23 patologie frequenti che colpivano la soia (come ad esempio la ciste della soia causata dal nematode Heterodora glycines, la malattia delle piantine e la degradazione di radici e steli dovute al fungo Phytophthora sojae, la sindrome della morte improvvisa legata al micete Fusarium solani). Durante gli anni particolarmente avversi, con il decremento dei raccolti della soia, i produttori persero milioni di dollari.

L’imputridimento degli steli dovuto alla S. sclerotiorum riguarda specialmente i Paesi nordici con il più grande numero di acri di soia, mentre nelle zone meridionali si nota raramente.

Filogenesi

Dominio	Eukaryota
Regno	Fungi
Phylum	Ascomycota
Classe	Leotiomycetes
Ordine	Helotiales
Famiglia	Sclerotiniaceae
Genere	Sclerotinia
Specie	S. sclerotiorum

Tabella 1: Filogenesi di S. sclerotiorum

Morfologia e ciclo vitale

Come abbiamo accennato all’inizio, S. sclerotiorum genera gli ammassi di ife chiamati sclerozi, che giocano un ruolo importante nel ciclo vitale e nell’infettività del micete, dal momento che tale struttura permette la dispersione fungina. Di solito la formazione degli sclerozi richiede tre fasi:

L’avvio, in cui le ife iniziano ad aggregarsi;
Lo sviluppo, nel quale avvengono la crescita delle ife e l’aumento delle dimensioni;
La maturazione, che implica la melanizzazione e il consolidamento della matrice interna.

Questi tre stadi sono accompagnati dalla differenziazione morfologica e biochimica. Una volta che lo sclerozio è giunto a maturazione, si possono osservare tre strati, ossia la crosta, la corteccia e il midollo. Il primo è lo strato più esterno ed è formato da ife compatte che creano una patina continua con il bordo ingrossato. Il secondo è la regione intermedia sottile composta da cellule pseudoparenchimatose (cellule così vicine tra loro da assumere l’aspetto di un tessuto parenchimatoso). Infine il terzo copre gran parte della struttura interna dello sclerozio ed è costituito da tessuto prosenchimatoso (cioè che consiste in cellule lunghe e strette con le estremità appuntite).

Il ciclo biologico

Il ciclo biologico di S. sclerotiorum (riassunto in Fig. 2) è monociclico, dal momento che per la sua intera durata non si verifica alcun inoculo secondario. Innanzitutto questo micete trascorre gran parte del suo ciclo vitale in stato quiescente nel suolo e, tra la tarda estate e l’autunno precoce, genera gli sclerozi sia sui tessuti che all’interno dei tessuti di una pianta ospite. Nonostante gli sclerozi sembrino delle forme di esistenza apparentemente ordinarie, la loro semplicità nasconde una singolare proprietà, ovvero essi raffigurano le strutture primarie per la sopravvivenza e la disseminazione del fungo. In aggiunta a ciò, possono produrre spore vitali per almeno tre anni e germinano allo scopo di sintetizzare gli apoteci, che sono degli ascocarpi (corpi fruttiferi degli ascomiceti) distinti da una forma a coppa e dall’apertura verso l’alto, e misurano circa 3-6 mm di diametro. La coppa dell’apotecio è fiancheggiata dagli aschi, ciascuno contenente otto ascospore (spore sessuate) che, quando giungono a maturazione e vengono rilasciate, sono trasportate dal vento fino ad atterrare su un ospite idoneo.

Uno sguardo alla morfologia delle ascospore

Le ascospore possono germinare e penetrare nei tessuti dell’ospite in assenza di nutrienti endogeni, tuttavia non sono in grado di provocare direttamente infezioni su tessuti illesi degli organismi ospiti. Al fine di stabilire infezioni compatibili, è opportuno che i tessuti morti o senescenti siano stati insediati da microorganismi saprofiti prima dell’infezione dei tessuti sani. In una situazione sul campo, ciò accade tramite la colonizzazione dei boccioli, delle foglie o dei tessuti danneggiati dell’ospite che sono in diretto contatto con i tessuti integri. Le ascospore contaminano solamente i fiori delle piante suscettibili e cominciano a invadere i tessuti dell’ospite mediante il micelio, provocando infezione.

Dopo la colonizzazione saprofitica, le ife che incontrano i tessuti intatti formano gli appressori (o austori), ossia cellule specializzate per infettare le piante, composte di solito da due o più estremità ifali modificate biforcate (Fig. 3). Queste strutture sono macroscopicamente visibili e sono chiamate “cuscini di infezione”. S. sclerotiorum riesce a infiltrare quasi tutti i tipi di tessuti, compresi i gambi, le foglie, i fiori, i frutti e le radici. Infine il micelio bianco e soffice (Fig. 1) inizierà a svilupparsi sulla superficie dei tessuti imputriditi. Al termine della stagione della crescita, S. sclerotiorum produrrà di nuovo gli sclerozi, che rimangono sulla superficie del terreno o nel suolo, oppure risiedono su piante morti o viventi fino alla stagione successiva.

Figura 2 – Raffigurazione del ciclo vitale di S. sclerotiorum — *Figura 2 – Raffigurazione del ciclo vitale di* S. sclerotiorum *[Jeffrey A. Rollins et al., 2014]*

*Figura 3 – Rappresentazione dell’invasione di una foglia da parte delle ife fungine e formazione degli appressori [Fonte: slideshare.net]*

In un articolo del 2015, pubblicato su Annals of Microbiology, i ricercatori descrissero i processi morfologici coinvolti nella formazione dello sclerozio coltivando cellule di S. sclerotiorum su Potato Dextrose Agar (PDA) ed esaminando lo sviluppo mediante microscopia ottica ed elettronica a scansione.

Morfologia nelle varie fasi di crescita

Nella fase iniziale le estremità delle ife si accrescono ed espongono ramificazioni dicotomiche ripetute (Fig. 4A-F); mano mano che la crescita prosegue, avviene la produzione dei primi gruppi di ife, ovvero gli sclerozi primordiali (Fig. 4G-L). Trascorse 24 ore la ramificazione delle ife primarie è contraddistinta dalla presenza di angoli acuti (Fig. 4A-D), e la formazione dello sclerozio primordiale comincia nel momento in cui l’allungamento delle ife si ferma, e i margini esibiscono una ramificazione continua (Fig. 4B-C e 4E-F). Questa estensione innesca numerose masse ifali pigmentate (Fig. 4G-I e 4J-L). Sembra che la diramazione e la fusione delle ife siano i processi primari per la generazione degli sclerozi. Le figure 4H, 4I e 4K mostrano vari sclerozi primordiali che si sviluppano nelle immediate vicinanze; questi si possono congiungere per plasmare uno sclerozio, la cui dimensione dipende dalla mole di sclerozi primordiali associati.

Figura 4 – Sviluppo del fungo S. sclerotiorum al microscopio ottico e al microscopio elettronico a scansione. A e D) Estensione delle estremità delle ife; B, C, E e F) Ramificazioni dicotomiche delle ife; G e H) Genesi degli sclerozi primordiali e melanizzazione; I e L) Formazione di vari sclerozi primordiali — *Figura 4 – Sviluppo del fungo* S. sclerotiorum al microscopio ottico e al microscopio elettronico a scansione. A e D) Estensione delle estremità delle ife; B, C, E e F) Ramificazioni dicotomiche delle ife; G e H) Genesi degli sclerozi primordiali e melanizzazione; I e L) Formazione di vari sclerozi primordiali [Claudia Ordóñez-Valencia et al., 2014]

Durante la fase iniziale della formazione degli sclerozi, i ricercatori notarono che sul terreno di coltura si formavano dei piccoli aggregati bianchi di ife che avevano l’aspetto del cotone; al livello microscopico, la superficie del micete ricorda delle masse miceliali intricate che originano da un piccolo nodo (Fig. 5) che alla fine matura per completare la genesi dello sclerozio.

Figura 5 – Differenziazione dello sclerozio. A-C) Stadio iniziale dopo 5 giorni di incubazione. D-F) Piccolo nodo con micelio intricato dopo 6 giorni di incubazione [Claudia Ordóñez-Valencia et al., 2014]

Durante lo stadio di sviluppo, le ife si uniscono e diventano compatte creando una struttura leggermente rotonda (Fig. 6), e il micelio che copre la sua superficie si forma da un tessuto solido che successivamente costituisce la crosta dello sclerozio. Una volta che la genesi dello sclerozio si è compiuta, nel giro di circa 24-48 ore le sue dimensioni aumentano e, in questa fase, si osservano piccole gocce d’acqua sulla parete esterna. H. J. Willetts e J. A. L. Wong, nel loro articolo pubblicato su The Botanical Review (1980), affermarono che queste gocce contengono sali, carboidrati, lipidi, amminoacidi, proteine ed enzimi come perossidasi, catalasi, glucosidasi e fenolo-ossidasi.

Figura 6 – Sclerozio nella fase di sviluppo, dopo 7 giorni di incubazione. A) Nodo più grande dello sclerozio in via di sviluppo. B) Micelio intricato che darà origine alla crosta dello sclerozio. C-F) Ingrandimento dello strato esterno dello sclerozio [Claudia Ordóñez-Valencia et al., 2014]

Per quanto concerne lo stadio della maturazione, lo sclerozio si ingrandisce e può essere facilmente individuato dal micelio (Fig. 7). Dopo sette giorni, lo sclerozio è circondato dalle ife (Fig. 7B), e gli apici delle ife della parte interna iniziano a gonfiarsi e protrudono nella superficie esterna per formare la crosta (Fig. 7D-E). Inoltre, gli scienziati rilevarono la presenza di un materiale membranoso che copre le cellule (Fig. 7F).

Figura 7 – Stadio della maturazione dello sclerozio, dopo 8 giorni di incubazione. A) Struttura rotonda. B) Micelio che copre la superficie dello sclerozio. C) Strato membranoso che si sviluppa sulla superficie dello sclerozio. D) Ife che protrudono nella superficie esterna. E-F) Cellule rigonfie delle estremità ifali [Claudia Ordóñez-Valencia et al., 2014]

Quando la crescita fungina arriva a nove giorni, lo sclerozio maturo presenta una pigmentazione scura, è caratterizzato da una forma rotonda e una texture irregolare costellata di cavità (Fig. 8). La pigmentazione dello sclerozio è dovuta alla produzione di melanina, che è fondamentale per proteggere il fungo dai raggi ultravioletti ed evitare l’attacco da parte di microorganismi antagonisti.

Figura 8 – Sclerozio maturo dopo 9 giorni di incubazione. A) Sclerozio maturo. B) Crosta dalla superficie ruvida. C) Cavità della superficie (freccia). D) Corteccia interna. E, F) Cellule in rigonfiamento (c) dalla texture liscia coperta con materiale membranoso (M) [Claudia Ordóñez-Valencia et al., 2014]

Patogenesi

La patologia di S. sclerotiorum, la muffa bianca, può danneggiare le piante ospiti ad ogni stadio della loro crescita, comprese le piantine, le piante mature e i prodotti dei raccolti. Di solito si forma sui tessuti con un alto contenuto di acqua e in stretta vicinanza del suolo. Uno dei primi sintomi che vengono notati è l’area coperta da micelio bianco e vellutato, che in genere è preceduto da lesioni che vanno dal marrone pallido al marrone scuro sul gambo a livello del terreno (Fig. 9A).

In seguito il micelio avvolge l’area necrotica (Fig. 9B). Una volta che lo xilema (tessuto che ha la funzione di condurre la linfa, l’acqua e i soluti dalle radici alle foglie) è stato infettato, compaiono altri sintomi nelle parti superiori della pianta, tra i quali abbiamo la clorosi (ingiallimento degli organi verdi, le foglie in particolare, a causa della scarsa sintesi della clorofilla), l’avvizzimento e la caduta delle foglie, seguiti rapidamente dalla morte. Sui frutti le lesioni scure iniziali si manifestano sul tessuto che si trova in contatto col terriccio. Dopodiché, il micelio bianco si stende sopra il frutto, portandolo al decadimento.

*Figura 9 – Comparsa delle lesioni marroni sul gambo del girasole (A) e formazione del micelio sul gambo del tabacco [Fonti: gd.eppo.int/ e ephytia.inra.fr]*

I determinanti primari della patogenicità di S. sclerotiorum riguardano il metabolismo dell’acido ossalico (un acido con due gruppi carbossilici), la dinamica degli intermedi reattivi dell’ossigeno (ROS) e la regolazione di tali fattori. Questo micete possiede un repertorio di geni coinvolti nello stress ossidativo simili al fungo saprofita Neurospora crassa.

La genetica della patogenesi

Durante l’infezione, S. sclerotiorum inizialmente blocca i ROS, al fine di smorzare la risposta dell’organismo ospite, per poi rilasciarli provocando la morte cellulare e la malattia. Riguardo al metabolismo dell’acido ossalico, nel genoma del micete è stato identificato il gene Ss-Oah1, codificante per l’enzima ossalacetato acetil-idrolasi, la cui attività, si ipotizza, catalizza la fase finale nella biosintesi dell’acido ossalico. Tale funzione è supportata da esperimenti su Botrytis cinerea e S. sclerotiorum aventi una mutazione per delezione di tale gene. In aggiunta a ciò, nel fungo S. sclerotiorum sono stati individuati geni codificanti per l’enzima ossalato decarbossilasi (Ss-odc1 e Ss-odc2), suggerendo che questo fungo regola in modo dinamico i livelli di acido ossalico nel suo ambiente, e ciò può essere pertinente sia con lo sviluppo che con l’infezione.

L’acido ossalico è noto per influenzare direttamente e indirettamente i livelli di ROS nel corso dell’infezione e della colonizzazione. Inoltre, contribuisce alla patogenesi in svariati modi, tra cui provocando una morte cellulare programmata simile all’apoptosi, sequestrando il calcio e facilitando la degradazione della parete cellulare agendo in maniera sinergica con gli enzimi poligalatturonasi (glicosidasi coinvolte nella maturazione della frutta, in quanto comportano il rammollimento della polpa). Ceppi di S. sclerotiorum mutanti nell’accumulo di acido ossalico sono notevolmente ridotti nella virulenza, e le piante geneticamente modificate, esprimenti enzimi che degradano l’acido ossalico (ossalato ossidasi, ossalato decarbossilasi), esibiscono una resistenza aumentata all’infezione da parte del micete.

Uno sguardo al genoma

C’è da dire che dal genoma di S. sclerotiorum sono state caratterizzate diverse attività enzimatiche e non, e i geni che le codificano; tra queste abbiamo NADPH ossidasi (Nox1 e Nox2), superossido dismutasi (Sod1), catalasi (Cat1), geni del metabolismo del glutatione (come Ggt, codificante per la gamma glutamil transpeptidasi), regolatori del pH (Pac1) e regolatori della resistenza ai ROS (Yap1). Il silenziamento o lo spegnimento di questi geni causano un’attenuazione della virulenza.

Un gene abbastanza rilevante nello sviluppo di S. sclerotiorum è Smk1, che raffigura un omologo di MAPK (ERK-type miogeno-activated protein kinases); la trascrizione di tale locus viene indotta durante la generazione degli sclerozi, in particolare di quelli iniziali. Si è visto che se si applica uno specifico inibitore dell’attivazione di MAPK (PD98059) alle colture in corso di differenziamento, o quando viene stimolata la trascrizione antisenso di Smk1, la maturazione degli sclerozi è compromessa. I livelli dei trascritto di Smk1 sono maggiori in condizioni di pH acido, e ciò fa supporre che lo sviluppo degli sclerozi avviene secondo un pathway dipendente dal pH basso, implicando l’accumulo di acido ossalico.

Infatti, il trattamento con acido ossalico promuove la genesi degli sclerozi, che è coerente con lo sviluppo della malattia. L’aggiunta della molecola cAMP (adenosina monofosfato ciclico, derivante dall’ATP) reprime la trascrizione di Smk1, l’attivazione di MAPK e la crescita degli sclerozi; tuttavia, i meccanismi di tale inibizione non sono chiari.

Metodi di identificazione

Per l’identificazione di S. sclerotiorum si impiegano prevalentemente tecniche morfologiche. In uno studio del 2020, pubblicato su Journal of Pharmacognosy and Phytochemistry, i ricercatori effettuarono la caratterizzazione del fungo su campioni provenienti da piante di peperoncino (Capsicum annuum) affette da imputridimento delle radici da Sclerotinia, con appassimento totale o parziale dei gambi e dei rami.

Dopo l’isolamento del patogeno, i ricercatori eseguirono la semina sul terreno Potato Dextrose Agar (PDA); trascorse 24 ore dall’inoculazione, sul mezzo di coltura iniziò a comparire una colonia fungina il cui colore andava dal biancastro al grigio (Fig. 10A).

In seguito la crescita del micete si estese sull’intera piastra nel giro di 72 ore. Dopo cinque giorni, il micelio si aggregò e formò dei piccoli ciuffi che all’inizio erano disposti solo nella periferia della piastra (Fig. 10B), poi arrivarono a coprirla totalmente. Più tardi dai ciuffi miceliali si svilupparono degli sclerozi neri. All’esame microscopico, le ife risultarono ialine e ramificate; gli aschi erano disposti nella periferia dell’ascocarpo, mostravano un aspetto ialino, una forma a barile e si trovavano all’interno di una massa strettamente compatta con le parafisi (strutture sterili che proteggono gli organi sessuali di funghi, felci, alghe e briofite) filiformi sulla superficie superiore dell’apotecio (Fig. 10C). Le ascospore apparivano ialine, di forma ellittica od ovale, e ogni asco conteneva otto ascospore (Fig. 10D).

Figura 10 – Aspetti colturali e microscopici di S. sclerotiorum. A) Crescita delle colonie fungine su PDA; B) Formazione degli sclerozi; C) Disposizione degli aschi nella periferia dell’ascocarpo; D) Aschi con otto ascospore — *Figura 10 – Aspetti colturali e microscopici di* S. sclerotiorum. A) Crescita delle colonie fungine su PDA; B) Formazione degli sclerozi; C) Disposizione degli aschi nella periferia dell’ascocarpo; D) Asco con otto ascospore [Satyadev Prajapati et al., 2020]

Metodiche di controllo

Al fine di contrastare le invasioni da S. sclerotiorum sulle coltivazioni, esistono svariate soluzioni, una di queste è rappresentata dai biostimolanti; si tratta di sostanze di origine naturale o minerale e microorganismi specifici che consentono di ottimizzare la produttività delle colture, la qualità e la conservabilità dei prodotti, e tale capacità è connessa al fatto che queste sostanze attivano i processi fisiologici che sono implicati nell’assimilazione dei nutrienti, nella resistenza agli stress ambientali e nella genesi di composti nutraceutici, ovvero che hanno proprietà terapeutiche e preventive (probiotici, antiossidanti, vitamine, acidi grassi polinsaturi, complessi enzimatici).

Parlando in maniera più specifica, i biostimolanti comprendono prodotti realizzati con gli acidi umidi e gli acidi fulvici (che sono i maggiori componenti dell’humus del terreno. I primi agiscono sulla flora microbica del terriccio, mentre i secondi esercitano un’azione stimolante direttamente sulle piante), gli estratti di alghe, gli idrolizzati proteici provenienti da animali o vegetali, il silicio, i complessi organo-minerali e i microorganismi benefici come le micorrizie (rapporto di simbiosi tra funghi e radici di piante).

Uno sguardo al biocontrollo

Facciamo un elenco dei biocontrolli di S. sclerotiorum:

Trichoderma harzianum, un ascomicete che si trova in quasi tutti i terreni e che è raccomandato per bloccare i funghi parassiti che attaccano le radici e il colletto. I miceti del genere Trichoderma hanno sviluppato vari meccanismi sia per combattere i funghi parassiti che per incrementare la crescita delle piante e delle radici;
Coniothyrium minitans, un ascomicete che ha come bersaglio le ife e gli sclerozi, su cui agisce sia per semplice pressione sulla parete cellulare che per una concomitanza di pressione e attività enzimatica della glucanasi e della chitinasi. Può funzionare anche su alcuni ceppi di B. cinerea;
Bacillus subtilis (bacillo del fieno o dei pascoli), un batterio Gram-positivo appartenente al phylum Firmicutes e abitualmente residente nel suolo. Espleta la sua azione competendo per i nutrienti e il sito, inducendo le difese naturali della pianta e la sintesi di sostanze che inibiscono altri microorganismi. Produce dei lipopeptidi (molecole formate da un lipide associato a un peptide) che frenano lo sviluppo del tubo germinativo, del micelio fungino e la proliferazione delle cellule batteriche.

Lorenzo Tramontana

Fonti

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Wrather Allen, Koenning Steve. 2009. “Effects of Diseases on Soybean Yields in the United States 1996 to 2007”, Plant Health Progress

Koenning Stephen R., Wrather J. Allen. 2010. “Suppression of Soybean Yield Potential in the Continental United States by Plant Diseases from 2006 to 2009”, Plant Health Progress

Claudia Ordóñez-Valencia, Ronald Ferrera-Cerrato, Rafael Emiliano Quintanar-Zúñiga, Cesar Mateo Flores-Ortiz, Guadalupe Judith Márquez Guzmán, Alejandro Alarcón, John Larsen & Oscar García-Barradas. 2015. “Morphological development of sclerotia by Sclerotinia sclerotiorum: a view from light and scanning electron microscopy”, Annals fo Microbiology

Peltier Angelique J., Bradley Carl A., Chilvers Martin I., Malvick Dean K., Mueller Daren S., Wise Kiersten A., Esker Paul D. 2012. “Biology, Yield loss and Control of Sclerotinia Stem Rot of Soybean”, Journal of Integrated Pest Management

Abawi G. S. 1979. “Epidemiology of Diseases Caused by Sclerotinia Species”, Phytopathology

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Satyadev Prajapati, Shailesh Godika, Naresh Kumar, Lalita Lakhram, Shivam Maurya and Jitendra Sharma. 2020. “Isolation, identification and pathogenicity of Sclerotinia sclerotiorum causing Sclerotinia rot of chilli”, Journal of Pharmacognosy and Phytochemistry