Gongylonema pulchrum

Caratteristiche

Gongylonema pulchrum è un verme parassita che si inserisce nel phylum dei Nematodi, ovvero i vermi cilindrici, in contrapposizione ai vermi piatti (platelminti). È distribuito in ogni parte del globo e raffigura un parassita comune di molteplici animali come capre, pecore, bovini, cavalli, maiali, cani, gatti e vari ungulati selvatici; anche l’essere umano può venire a contatto con il verme, malgrado le infezioni umane siano sporadiche e insolite.

La scoperta di G. pulchrum risale al 1850 quando il paleontologo statunitense Joseph Leidy identificò un verme proveniente dalla bocca di un bambino, all’Accademia di Scienze Naturali di Philadelphia. All’inizio lo nominò Filariae hominis oris e ritenne che fosse un verme di Guinea (Dracunculus medinensis), ma considerando che il luogo in cui lo aveva trovato era la cavità orale e che le dimensioni erano ristrette, rigettò tale ipotesi. L’introduzione del nome del nematode avvenne nel 1857 grazie allo scienziato italiano Raffaele Molin. Dal 1864 si verificarono solo 50 casi di infezione umana da G. pulchrum, che furono documentati in diverse nazioni come Stati Uniti, Germania, Iran, Giappone, Laos, Marocco, Cina, Italia, Egitto e Nuova Zelanda. Tali episodi si rivelarono difficili da diagnosticare a causa dei sintomi degli individui infetti.

Il verme adulto di G. pulchrum ha una lunghezza che varia in base al sesso (il maschio è lungo circa 6 cm, la femmina circa 14 cm); il corpo è distinto da un pigmento che va dal giallastro-marrone al rossiccio, una forma snella, è ricoperto da una cuticola flessibile ma resistente e non mostra alcuna segmentazione esterna (Fig. 1A). G. pulchrum possiede un tratto digestivo tubulare, un sistema nervoso primitivo, un sistema escretore con due canali laterali, ma nessun apparato circolatorio. L’apertura orale è piccola e si estende in direzione dorsoventrale, e al livello laterodorsale e lateroventrale sono collocate otto papille. L’estremità anteriore del corpo è caratterizzata da file longitudinali di scudi cuticolari verruciformi o placche e due papille sensoriali che fungono da organi tattili (Fig. 2B), mentre nella parte posteriore ci sono delle proiezioni mucosali che presumibilmente aiutano la propulsione. Il maschio presenta delle spicole chitinose che servono per attaccarsi alla femmina durante la copulazione, e il gubernacolo che guida la sporgenza di esse (Fig. 1C).

Figura 1 – A) Verme adulto di G. pulchrum; B) Estremità anteriore con le file di scudi cuticolari e le due papille sensoriali (frecce); C) Estremità posteriore del maschio con la spicola desta (freccia) e il gubernacolo (freccia tratteggiata)
Figura 1 – A) Verme adulto di G. pulchrum; B) Estremità anteriore con le file di scudi cuticolari e le due papille sensoriali (frecce); C) Estremità posteriore del maschio con la spicola desta (freccia) e il gubernacolo (freccia tratteggiata) [Pesson B et al., 2013]

Filogenesi

Dominio                              Eukaryota

Regno                                  Animalia

Phylum                                Nematoda

Classe                                  Chromadorea

Ordine                                 Rhabditida

Famiglia                               Gongylonematidae

Genere                                 Gongylonema

Specie                                  G. pulchrum

Ciclo vitale e patogenesi

G. pulchrum è un parassita eteroxeno, dal momento che compie il proprio ciclo biologico in due gruppi di organismi, ossia gli insetti coprofagi (grillitalpa e scarabei), che fungono da ospiti intermedi e vettori del nematode, e gli animali citati all’inizio, che rappresentano gli ospiti finali. In questi ultimi il nematode risiede nei tratti superiori dell’apparato digerente come bocca, esofago e stomaco; i vermi adulti si spostano all’interno di tunnel scavati nelle superfici degli epiteli squamosi stratificati non cheratinizzati. La femmina deposita le uova di forma ellittica, dal guscio spesso, di dimensioni di 30×60 μm, contenenti l’embrione (Fig. 2) che in seguito dà origine alla larva al primo stadio (L1). Le uova vengono rilasciate dai tunnel durante la desquamazione delle cellule epiteliali e sono trasportate nel sistema gastroenterico fino ad essere espulse con le feci. Gli artropodi coprofagi si posano sulle feci degli animali infetti e ingeriscono le uova; nell’emocele degli ospiti intermedi avviene lo sviluppo delle larve, che diventano incapsulate e raggiungono il terzo stadio (L3) di accrescimento nei muscoli toracici. Il parassita passa agli ospiti definitivi in seguito all’ingestione dei vettori; a questo punto nello stomaco le larve vengono liberate, si infiltrano nella mucosa gastrica o in quella duodenale, e infine migrano nelle zone superiori del tratto gastroenterico dopo due o tre mesi, e lì si completa la maturazione. La fonte di nutrimento del verme sono le cellule epiteliali e i fluidi dell’organismo ospite. Sovente lo spostamento delle larve genera delle orme sinusoidali nei tessuti epiteliali colpiti.

Figura 2 – Uova embrionate di G. pulchrum. Nell’immagine B si trovano all’interno della vagina
Figura 2 – Uova embrionate di G. pulchrum. Nell’immagine B si trovano all’interno della vagina [Claudia R. Libertin et al., 2017 / Liu Xiaodan et al., 2018]

L’infezione umana accade quando gli insetti vettori vengono ingeriti, accidentalmente o intenzionalmente, attraverso cibi e acqua contaminati. In tali circostanze i vermi si avvistano negli epiteli mucosali delle labbra, delle guance, della lingua, delle tonsille, delle gengive e qualche volta dell’esofago (Fig. 3).

Figura 3 – Movimento serpentino di G. puchrum nella mucosa orale
Figura 3 – Movimento serpentino di G. puchrum nella mucosa orale [Liu Xiaodan et al., 2018 / Pesson B. et al., 2013]

Il sintomo principale della gongilonemiasi è la sensazione di movimento di un corpo estraneo nella cavità orale, precisamente vicino alle labbra e nel palato molle; questa sensazione è connessa di solito agli spostamenti delle femmine adulte immature. Altre manifestazioni cliniche sono lieve infiammazione e ulcerazione delle zone colpite, che guariscono dopo la rimozione dei vermi. In alcuni casi si può osservare l’eosinofilia (aumento dei granulociti eosinofili). Mentre negli animali il parassita si diffonde rapidamente verso l’esofago e nei tratti respiratori, negli esseri umani non migra oltre la cavità orale e può essere estratto chirurgicamente oppure manualmente, mediante le dita o un ago sottile.

Il ciclo vitale di G. pulchrum, come anche degli altri nematodi dello stesso genere, è riassunto in Figura 4.

Figura 4 – Raffigurazione del ciclo vitale dei vermi del genere Gongylonema
Figura 4 – Raffigurazione del ciclo vitale dei vermi del genere Gongylonema [www.cdc.gov]

Per concludere questa sezione, descriviamo tre casi di gongilonemiasi umana:

  • Il primo riguarda una donna di 30 anni che lamentava prurito e la sensazione di un verme che strisciava nella parte interna delle labbra e nella gengiva. La prima volta che aveva sperimentato tali sintomi, si era rivolta a dei medici di vari dipartimenti ma senza risultato, in quanto non era stato possibile confermare la diagnosi, e quindi non era stato iniziato alcun trattamento. Ella negava febbre, brividi, calo ponderale, eruzioni cutanee o respiro corto, non aveva avuto contatti con bestiame, camminato a piedi nudi su terreni acquitrinosi o visitato aree endemiche. La donna viveva in una zona rurale della Cina settentrionale, le piaceva la lattuga romana e a volte beveva acqua del rubinetto. Dalle analisi ematologiche non risultò alcuna anormalità, mentre l’esame della mucosa orale rivelò un’escrescenza filamentosa submucosale debolmente visibile sulla parte sinistra posteriore. Se il bozzo veniva palpato, si spostava verso il retro della cavità orale, rendendo più difficile controllarlo a vista. A un esame più completo, il verme migrò verso un sito più anteriore della bocca e venne estratto vivo con un forcipe. Dopo la rimozione del parassita, i sintomi scomparvero. Il nematode venne mandato al Dipartimento di Microbiologia e Parassitologia del Medical College di Pechino, dove le analisi morfologiche lo identificarono come una femmina adulta di G. pulchrum;
  • Nel secondo caso un uomo di 37 anni, residente nella Georgia rurale, si recò al pronto soccorso accusando nausea e vomito che si protraevano da tre mesi e non erano associati a febbre, brividi, sudorazione notturna o malessere. Oltre a ciò, da  diversi giorni aveva una sensazione ricorrente di una “vescica che si muoveva a zig zag” nella mucosa orale. Il giorno in cui si presentò al pronto soccorso, aveva estratto dalla sua bocca, con un ago, un oggetto simile a un capello, che poi aveva messo in una vasetto. Il paziente venne mandato da uno specialista di malattie infettive; durante la visita, egli continuava a lamentare nausea e vomito intermittenti, ricordò che l’anno precedente c’era stato un periodo piovoso con tante blatte volanti nel suo giardino e nella sua casa. L’esame fisico non riscontrò nulla di anomalo eccetto per una lesione nella parte superiore destra della cavità orale, le analisi di laboratorio erano normali e non c’era eosinofilia. Il verme che l’uomo si era estratto dalla bocca venne osservato al microscopio e riconosciuto come G. pulchrum. A questo punto i medici prescrissero il trattamento con albendazolo 400 mg per tre giorni, e per una settimana il paziente non ebbe più nausea e vomito. Tuttavia, due settimane dopo i sintomi scomparsi ritornarono, l’uomo recuperò da sotto la propria lingua un altro campione, che fu identificato come G. pulchrum. Vista la situazione, il paziente ricevette trenta giorni di terapia con albendazolo, che permise la completa risoluzione dei sintomi. Non fu documentata alcuna ricorrenza nel corso di due anni;
  • L’ultimo caso ha come protagonista un uomo francese di 48 anni che avvertiva la presenza di un organismo simile a un verme in diverse parti della sua bocca (guancia, palato, gengive, parte interna del labbro inferiore). Egli viveva in Alsazia, non aveva mai viaggiato all’estero, lavorava come agente di un servizio di manutenzione in un porto del fiume Rhine, e non ricordava di avere accidentalmente ingerito un insetto vettore di G. pulchrum. L’uomo consultò un medico, si sottopose all’esame clinico e fece le analisi ematologiche, ma i risultati non presentarono niente di allarmante; non vennero individuate microfilarie nei vetrini ematici e la sierologia della filariasi era negativa. Dopo tre mesi l’organismo simile a un verme di collocò sulla superficie interna del labbro inferiore, consentendo all’uomo di estrarlo con le dita. Egli mise il verme in alcol e lo portò al laboratorio di analisi, dove il biologo incaricato mandò il campione al Laboratorio di Parassitologia e Micologia Medica dell’Ospedale Universitario di Strasburgo per l’identificazione. Il personale di laboratorio immerse il nematode in etanolo al 70%, lo pulì con lattofenolo e lo osservò al microscopio. Le caratteristiche morfologiche corrispondevano con quelle di un maschio adulto di G. pulchrum.

Metodi di identificazione

La diagnosi della gongilonemiasi si basa sul riconoscimento del nematode che si muove attraverso i tessuti della mucosa orale e sull’esame morfologico dei vermi adulti estratti dagli individui affetti. Con l’analisi morfologica è arduo determinare la specie, ragion per cui nella maggior parte dei casi sul referto si scrive Gongylonema sp. Se si vuole confermare l’identità delle specie, sono efficaci le tecniche molecolari. A proposito di queste ultime, in un lavoro del 2013, pubblicato su The American journal of tropical medicine and hygiene, uno degli autori isolò il DNA del nematode rimosso da un uomo di 36 anni, amplificò tramite PCR (reazione a catena della DNA polimerasi) il gene codificante per la subunità 1 della citocromo C ossidasi mitocondriale (cox-1) e le sequenze codificanti per le subunità 18S, 5.8S e 28S dell’RNA ribosomiale. I prodotti di amplificazione furono poi clonati, sequenziati e comparati con sequenze note di G. pulchrum, raccolte da animali domestici e selvatici, mediante il programma BLAST (Basic Local Alignment Search Tool). L’allineamento mostrò un’identità del 98-99%. Questo articolo rappresenta il primo resoconto in cui si conferma la presenza di G. pulchrum negli essere umani mediante metodi molecolari.

Dal momento che le infezioni umane implicano i singoli vermi, non ci si aspetta di avvistare le uova nelle feci. Ci  sono situazioni in cui vengono trovate femmine adulte gravide, tuttavia non si sa se le uova vengono rilasciate nei pazienti.

Negli animali da allevamento la diagnosi di gongilonemiasi è casuale e può avvenire durante la macellazione o la necropsia. Comunque l’osservazione microscopica delle feci permette di riscontrare le uova del nematode (Fig. 5). 

Figura 5 – Uovo embrionato di G. pulchrum nelle feci di una capra
Figura 5 – Uovo embrionato di G. pulchrum nelle feci di una capra [Roberto Papini et al., 2013]

Terapia

Il trattamento della gongilonemiasi consiste prevalentemente nella rimozione manuale o chirurgica del verme e nell’impiego di albendazolo 400 mg (Fig. 6) due volte al giorno per 21 giorni. Questo farmaco agisce bloccando l’assemblaggio della tubulina e alterando la capacità di acquisizione e utilizzo del glucosio, con conseguente paralisi e morte del parassita. I controlli periodici della cavità orale e dell’esofago sono utili per assicurare la scomparsa dell’infezione.

Figura 6 – Confezione di compresse di albendazolo 400 mg
Figura 6 – Confezione di compresse di albendazolo 400 mg [medicinaonline.co]

Fonti

  • Pesson B., Hersant C., Biehler J. F., Abou-Bacar A., Brunet J., Pfaff A. W., Ferté H., Candolfi E. 2013. “First case of human gongylonemosis in France”, Parasite
  • Naem S. 2000. “Scanning Electron Microscopy of Adult Gongylonema pulchrum”, Journal of Veterinary Medicine
  • Claudia R. Libertin, Mohammed Reza, Joy H. Peterson, Jason Lewis and D. Jane Hata. 2017. “Case Report: Human Gongylonema pulchrum Infection: Esophageal Symptoms and Need for Prolonged Albendazole Therapy”, The American journal of tropical medicine and hygiene
  • Liu Xiaodan, Wang Zhensheng, Han Ying, Liu Hongwei,  Jin Jianqiu, Zhou Peiru, Doctoral Candidate, Su Sha, and Yan Zhimin. 2018. “Gongylonema pulchrum infection in the human oral cavity: A case report and literature review”, Oral And Maxillofacial Pathology
  • Roberto Papini, Valentina Cecchi, Oriana Capocchi, Francesca Mancianti. 2013. “Small ruminant Gongylonema pulchrum infection in the South West Algerian desert: prevalence of a sporadic zoonosis”, Medycyna Weterynaryjna
  • Jonathan D. Allen and Aurora Esquela-Kerscher. 2013. “Short Report: Gongylonema pulchrum Infection in a Resident of Williamsburg, Virginia, Verified by Genetic Analysis”, The American journal of tropical medicine and hygiene

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