Nanophyetus salmincola

Caratteristiche

Nanophyetus salmincola (detto anche Troglotrema salmincola e Nanophyetus schikhobalowi) (Fig. 1) è un platelminta (verme piatto, in contrapposizione con i vermi cilindrici, i nematodi) appartenente all’ordine dei Digenei (termine che indica la presenza di due ventose). Questo parassita risiede in tre specifici animali che fungono da serbatoi, ossia il procione, la puzzola e il visone. Inoltre, è il vettore di Neorickettsia helminthoeca, un batterio Gram-negativo endosimbiontico intracellulare obbligato, agente eziologico della malattia dell’avvelenamento da salmone (salmon poisoning disease, SPD), che è fatale per i canidi se non viene trattata.

Il primo caso di questa patologia risale al 1814 in Oregon, Stati Uniti, quando si verificarono le morti di cani che avevano mangiato salmone crudo. All’inizio gli investigatori ipotizzarono che la malattia fosse connessa al sangue avvelenato nei pesci ingeriti. Quasi un secolo dopo, nel 1911, furono rinvenute delle piccole cisti bianche nei reni del salmone responsabile della SPD, che però vennero identificate erroneamente come amebe.

Nel 1925 avvenne un’ulteriore rivelazione, ovvero nell’intestino di alcuni cani morti dopo aver consumato salmone infetto furono individuati dei piccoli trematodi; questo permise la correzione dell’identificazione delle cisti presenti nel salmone, che furono riconosciute come stadi intermedi del platelminta. Nel 1926 il tassonomista Edward A. Chapin attribuì al parassita il nome Nanophyes salmincola e inizialmente lo inserì nella famiglia Heterophydae; tuttavia, un’analisi successiva spinse lo scienziato a spostare il verme nella famiglia Troglotrematidae e a rinominarlo Nanophyetus salmincola.

Figura 1 – Verme adulto di N. salmincola
Figura 1 – Verme adulto di N. salmincola [Fonte: link.springer.com]

Nel 1931, in Siberia, Skryabin K. I. e Podjapolskaja W. P. descrissero un parassita simile, endemico nella Siberia orientale, cioè Nanophyetus schikhobalowi. Dopo la scoperta di questo verme, seguì un dibattito riguardante l’appartenenza di N. salmincola e N. schikhobalowi alla stessa specie o a specie diverse, che si prolungò fino al 1966 quando ai due platelminti venne assegnato lo status di sottospecie, allo scopo di evidenziare le loro diversità biologiche e geografiche, ma poche differenze morfologiche significative.

Dalla sua scoperta, N. schikhobalowi fu etichettato come l’agente infettivo degli umani e le ricerche rivelarono che i tassi di infezione nei villaggi siberiani endemici raggiungevano il 98%. Al contrario, N. salmincola non venne considerato una fonte di infezione fino a che, nel 1958, il ricercatore Philip C. B. eseguì un esperimento scientifico su se stesso infettandosi volutamente col parassita. Accanto a lui, i primi casi di nanofietiasi umana acquisita naturalmente si verificarono nel periodo tra settembre del 1974 e ottobre del 1985, durante il quale furono studiati dieci pazienti che risultarono positivi alla presenza di uova di N. salmincola nelle feci. Mentre due di essi erano asintomatici, i restanti otto accusavano malessere addominale, nausea, vomito, movimenti al livello delle viscere, calo ponderale, fatica ed eosinofilia inspiegata. Tra l’altro, sette pazienti su dieci ricordavano di aver mangiato pesce crudo o poco cotto prima della comparsa dei sintomi.

Nel 1990 accadde il primo caso di infezione umana da N. salmincola senza l’ingestione di pesce crudo o poco cotto; la vittima era un uomo che si era contaminato manipolando del salmone argentato appena ucciso e altamente infetto.

Nessuno dei casi di nanofietiasi umana con le sottospecie Nordamericana e Siberiana segnalò il contagio da parte del batterio Neorickettsia helminthoeca, la cui scoperta risale al 1950. L’infezione causata dal batterio aiuta a spiegare l’esito più letale che affligge i canidi.

Epidemiologia

La nanofietiasi è endemica in America Settentrionale, in particolare nella regione del Pacifico Nordoccidentale che comprende Washington, Oregon, California del Nord, Columbia britannica e Alaska (Fig. 2A). Un altro paese in cui la malattia è endemica è la Siberia orientale (Fig. 2B).

Mentre negli Stati Uniti d’America gli episodi di infezione da N. salmincola sono pochi (non si sa perché la malattia non è prevalente o perché poco documentata), nelle aree endemiche della Russia i casi attestati in alcuni villaggi siberiani rappresentano il 95-98%.

Figura 2 – Epidemiologia della nanofietiasi negli Stati Uniti d’America (A) e in Russia (B)
Figura 2 – Epidemiologia della nanofietiasi negli Stati Uniti d’America (A) e in Russia (B) [Fonti: www.pinterest.it e hu.pinterest.com]

Filogenesi

Dominio                              Eukaryota

Regno                                  Animalia

Phylum                                Platyhelminthes

Classe                                  Trematoda

Ordine                                 Digenea

Famiglia                               Troglotrematidae

Genere                                 Nanophyetus

Specie                                  N. salmincola

Morfologia e ciclo vitale

Il verme adulto di N. salmincola è caratterizzato da un corpo non segmentato, appiattito ventralmente e dorsalmente, avente una forma che si alterna da sferica a bastoncellare. Le dimensioni si aggirano tra 0,8-1,1 mm di lunghezza e 0,3-0,5 di larghezza. Come gli altri nematodi digenei, N. salmincola è ermafrodita, ovvero possiede entrambi gli organi genitali, maschile e femminile; i due testicoli ovali sono lunghi 0,2-0,3 mm e l’ovaio rotondo ha un diametro di 0,07-0,11 mm. Un organo cavo circonda l’organo copulatorio maschile. Come abbiamo accennato all’inizio, N. salmincola ha due ventose, una orale di 0,15-0,18 mm e una ventrale di 0,12-0,13 mm, le quali gli consentono di attaccarsi all’epitelio intestinale dell’organismo ospite, senza però provocare danni meccanici estesi (Fig. 3).

Figura 3 – Fotografia e raffigurazione schematica del verme adulto di N. salmincola con l’indicazione dei vari organi. 1) Ventosa orale, 2) Ventosa ventrale, 3) Rami dell’intestino cieco, 4) Ghiandola vitellina, 5) Ovaio, 6) Testicoli.  EjD: dotto eiaculatorio, Exp: poro escretore, GP: poro genitale, IntC: intestino cieco, Ov: ovaio, Ph: faringe, SV: vescicola seminale, T: testicolo, Ut: utero, Vit: ghiandola vitellina, FC: cellula di fiamma
Figura 3 – Fotografia e raffigurazione schematica del verme adulto di N. salmincola con l’indicazione dei vari organi. 1) Ventosa orale, 2) Ventosa ventrale, 3) Rami dell’intestino cieco, 4) Ghiandola vitellina, 5) Ovaio, 6) Testicoli.  EjD: dotto eiaculatorio, Exp: poro escretore, GP: poro genitale, IntC: intestino cieco, Ov: ovaio, Ph: faringe, SV: vescicola seminale, T: testicolo, Ut: utero, Vit: ghiandola vitellina, FC: cellula di fiamma [Fonti: www.sciencedirect.com e web.stanford.edu]

N. salmincola compie il suo ciclo vitale in tre ospiti. Dall’organismo vertebrato in cui vive, il verme adulto rilascia le uova non embrionate nell’ambiente esterno attraverso le feci dell’ospite. Le uova appaiono di colore marrone-giallastro, sono ovoidali, opercolate (dotate di opercolo, l’apertura da cui esce la larva) e misurano 0,087-0,097 mm per 0,038-0,055 mm (Fig. 4). Poiché sono pesanti, affondano rapidamente nell’acqua. Di solito l’utero di un individuo ne contiene una quantità che va da cinque a sedici.

Figura 4 – Uova di N. salmincola; la freccia indica l’opercolo. Quella a destra è stata ravvisata nel sedimento fecale di un Rottweiler in shock secondario a sintomi gastrointestinali persistenti
Figura 4 – Uova di N. salmincola; la freccia indica l’opercolo. Quello a destra è stato ravvisato nel sedimento fecale di un Rottweiler in shock secondario a sintomi gastrointestinali persistenti  [Fonti: www.oregon.gov e www.reddit.com]

Quando si trovano nell’ambiente esterno, le uova maturano e diventano embrionate, e da esse si libera il primo stadio larvale, il miracidio. Secondo studi sperimentali, le uova conservate in acqua a temperatura ambiente richiedono un periodo da 75 a 200 giorni per schiudersi, e la mole delle larve che ne fuoriescono aumenta con l’abbassamento della temperatura, mentre le temperature più alte ne incrementano la mortalità.

Una volta libero, il miracidio penetra nel primo ospite intermedio, cioè la lumaca di fiume Juga plicifera (un mollusco gasteropode) (Fig. 5), nella quale va incontro ad altri tre fasi larvali, ossia sporociste, redia e cercaria, che si collocano in tutti i tessuti dell’ospite, ma soprattutto nelle gonadi e nelle ghiandole digestive. La redia comporta la distruzione delle gonadi, del pancreas e del fegato, e ciò è legato alla crescita rapida, all’ingestione attiva dei tessuti di tali organi e alla disposizione degli scarti del parassita. Dal fegato e dal pancreas il parassita prende il glicogeno e i lipidi.

È importante sottolineare che la redia contiene cellule germinali da cui si sviluppa la cercaria, la quale entra nella cavità del mantello della lumaca (spazio in cui sono scaricati i rifiuti della digestione, i prodotti dell’apparato escretore e quelli dell’apparato riproduttore) e viene trasportata fuori con la corrente d’acqua espirata sul lato destro della testa del mollusco.

A questo punto la cercaria, evacuata nell’acqua, si contrae ripetutamente fino a che si introduce in un pesce (precisamente quelli della famiglia Salmonidae, che comprende salmoni e trote) attraversandone la cute in un tempo che va da 30 secondi a 2 minuti. Successivamente entra nel sistema portale renale, nei reni e nei tessuti profondi fino alla base della coda. I segni della penetrazione della cercaria sono ben visibili in quanto la cute, la coda e le pinne appaiono erose e danneggiate. In ogni caso, la cercaria può infettare un pesce anche indirettamente se viene inghiottita.

Figura 5 - Juga plicifera
Figura 5 – Juga plicifera [Fonti: animalecologyinfocus.com e www.conchology.be]

Quando la cercaria si addentra nel secondo ospite intermedio, perde la coda, si incista e diventa metacercaria, contraddistinta da una parete sottile, trasparente e fragile. Se la ciste si rompe, la metacercaria striscia fuori e, nel giro di poche ore, si incista di nuovo in una ciste più grande e più dura. Nonostante le cisti possano essere individuate in tutti i tessuti, gran parte dell’incistamento avviene nei reni e nei muscoli (Fig. 6). I pesci infetti presentano un’attività natatoria diminuita e una perdita dell’equilibrio, e inoltre non è anomalo che abbiano da 1000 a 2000 metacercarie nei loro tessuti.

Figura 6 – Sezioni istologiche di pesci in cui si notano le metacercarie. A) Rene di salmone argentato; colorazione con ematossilina-eosina. B) Muscoli scheletrici di salmone reale; colorazione con ematossilina-eosina. Le frecce indicano le ventose dei parassiti. C) Rene di salmone; nessuna colorazione. D) Branchie di trota iridea; colorazione di May Grünwald-Giemsa
Figura 6 – Sezioni istologiche di pesci in cui si notano le metacercarie. A) Rene di salmone argentato; colorazione con ematossilina-eosina. B) Muscoli scheletrici di salmone reale; colorazione con ematossilina-eosina. Le frecce indicano le ventose dei parassiti. C) Rene di salmone; nessuna colorazione. D) Branchie di trota iridea; colorazione di May Grünwald-Giemsa [Fonti: www.usgs.gov, www.researchgate.net, fishpathogens.net e www.usgs.gov]

Il ciclo si conclude nel momento in cui un organismo vertebrato (mammiferi e uccelli) mangia i pesci contaminati crudi; le metacercarie si escistano, si trasformano in vermi adulti e si attaccano alla parete intestinale dell’ospite definitivo. I più comuni sono i cani, i gatti e le volpi (Fig. 7). C’è da dire che negli animali più piccoli, come i criceti, i vermi adulti si localizzano in tutto l’intestino tenue, mentre in quelli più grandi, come i canidi, si posizionano solo all’estremità superiore.

La figura 8 riassume il ciclo biologico del parassita.

Figura 7 – Verme adulto si Nanophyetus sp. nell’intestino tenue di una volpe
Figura 7 – Verme adulto di Nanophyetus sp. nell’intestino tenue di una volpe [Fonte: www.veterinaryparasitology.com]
Figura 8 – Ciclo vitale di N. salmincola
Figura 8 – Ciclo vitale di N. salmincola [Fonte: www.psmfc.org]

Patogenesi

La patologia si manifesta in maniera diversa negli esseri umani e nei canidi. La nanofietiasi umana è generalmente asintomatica, oppure gli individui infetti possono sviluppare problemi gastrointestinali non specifici come malessere addominale, diarrea, nausea, vomito, perdita di peso e astenia. In aggiunta a ciò, si evidenzia un eccesso di granulociti eosinofili nel sangue periferico.  

Nei canidi, invece, la malattia è assai più grave. Essi vengono colpiti dalla cosiddetta malattia dell’avvelenamento da salmone, che come già menzionato non è causata dal parassita, bensì dal batterio Neorickettsia helminthoeca residente in esso. Il periodo di incubazione va da cinque a sette giorni, anche se succede che si prolunghi fino a trentatré.

I primi segni sono febbre alta associata ad anoressia, letargia, perdita dell’appetito, vomito e dissenteria (infiammazione abnorme dell’apparato gastroenterico). Alcuni canidi possono presentare anche segni neurologici come convulsioni e contrazione muscolare. Quando il platelminta si trova nell’intestino dell’organismo ospite, il batterio viene rilasciato nel circolo ematico dalla cavità orale del vettore, giunge al fegato, ai polmoni e al cervello generando infiammazione. Inoltre, attacca il sistema linfatico provocando l’ingrossamento e l’emorragia di gran parte dei linfonodi. Se la malattia non viene curata in tempo, il 90% degli animali non trattati muore nel giro di sette o dieci giorni dalla comparsa dei primi sintomi.

Metodi di identificazione

Per diagnosticare l’infezione da N. salmincola, si ricorre all’esame microscopico che permette di accertare le uova del parassita nelle feci; si allestisce il campione effettuando la concentrazione in etilacetato e formalina (Fig. 8), e applicando una colorazione tricromica (per esempio il metodo di Wheatley, una colorazione di Gomori modificata utilizzata anche per l’identificazione di cisti e trofozoiti di protozoi).

Nel caso dei canidi, se nelle feci non vengono rilevate le uova, occorrono ulteriori indagini, come ad esempio la conta delle cellule ematiche e la funzione degli organi, oppure l’agoaspirazione dei linfonodi ipertrofici, seguita dalla ricerca al microscopio di N. helminthoeca tra le cellule linfoidi.

Figura 9 – Rappresentazione schematica della concentrazione in etilacetato e formalina dei campioni di feci. L’etilacetato assorbe i detriti fecali, mentre la formalina fissa e conserva il campione
Figura 9 – Rappresentazione schematica della concentrazione in etilacetato e formalina dei campioni di feci. L’etilacetato assorbe i detriti fecali, mentre la formalina fissa e conserva il campione [Fonte: mltexpo.blogspot.com]

Terapia e profilassi

Il trattamento della nanofietiasi prevede l’impiego del farmaco antielmintico Praziquantel, che consente di eliminare i vermi adulti dall’intestino inducendo forti spasmi e paralisi muscolare, con conseguente alterazione della morfologia. Il farmaco va preso tre volte al giorno a una dose di 20 mg/kg di peso corporeo. In alternativa si possono usare il Niclosamide e il Bitionolo; entrambi sembrano colpire i mitocondri del parassita bloccando la fosforilazione ossidativa.

Per la malattia dell’avvelenamento da salmone, il trattamento implica sia l’eliminazione di N. helminthoeca che la soppressione dei vermi. Per uccidere il batterio, si utilizzano antibiotici come la doxiciclina o la tetraciclina, a cui molti cani rispondono bene mostrando miglioramenti dei segni clinici nel giro di uno o tre giorni. Poiché i vermi adulti che rimangono nell’intestino possono reinfettare i cani, è fondamentale applicare anche farmaci antielmintici.

La profilassi della nanofietiasi consiste soprattutto nel cuocere interamente i pesci salmonidi prima di mangiarli ed evitare di manipolare a mani nude i pesci potenzialmente infetti. Se siete amanti del pesce crudo, ricordatevi di congelarlo per almeno 24 ore prima di consumarlo. La malattia dell’avvelenamento da salmone nei cani domestici può essere prevenuta in questo modo: non dare da mangiare al proprio cane salmoni o trote crudi o poco cotti, a meno che non siano stati prima congelati. Nel caso in cui si viva in campagna, magari in vicinanza di fiumi, è opportuno stare attenti che il proprio cane non si rechi sulla sponda per acchiappare i pesci e mangiarli.

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